In der Bulle von Papst Innozenz III vom 12. Mai 1204 wird die Pfarrgemeinde Saint-Denis der Propstei von Saint-Gilles zugeschrieben. Ab 1754 untersteht die Pfarrei dem Bischof.
Die heutige Kirche von Saint-Denis wurde Mitte des 18. Jahrhunderts erbaut und am 3. Juni 1794 von Mons. François De Sales geweiht. Im Jahre 1963 wurde das Gebäude aufgrund mehrerer Baumängel als einsturzgefährdet erklärt, und die Regionalregierung veranlasste beachtliche Restaurierungs- und Instandsetzungsarbeiten. 1984 wurde sie erneut für die Öffentlichkeit geöffnet.