En la bula de Inocencio III del 12 de mayo de 1204 se menciona la parroquia de Saint-Denis como dependiente de la Prepositura de Saint-Gilles. En 1754 la parroquia pasó a depender del obispo.
La iglesia actual de Saint-Denis fue reconstruida a mediados del siglo XVIII y consagrada el 3 de junio de 1794 por Monseñor François De Sales. En 1963, a causa de numerosas lesiones, el edificio fue declarado ruinoso. La administración regional realizó ingentes trabajos de consolidación y restauración, y en 1984 volvió a abrirse al público.